Luego de vivir en St. Petersburg, Florida, junto con el grupo de rock gótico The Marked, Corgan volvió a Chicago tras la disolución del grupo y comenzó a trabajar en una tienda disquera.

Mientras trabajaba en la tienda de discos, Corgan conoció al guitarrista James Iha. Ambos comenzaron a escribir canciones juntos, ayudados por una caja de ritmos. Estaban fuertemente influenciados por The Cure y New Order.

El primer concierto bajo el rótulo Smashing Pumpkins, fue el 9 de julio de 1988 en un local llamado Chicago 21. En esta ocasión el grupo estaba conformado por Corgan, Iha y una caja de ritmos.

El 7 de mayo de 1988, Corgan conoció a D'arcy Wretzky durante una discusión, en la presentación de Dan Reed Network en Chicago; Wretzky era una bajista que vivía con el miembro del que era entonces su grupo, por lo que tuvo que realizar ensayos furtivos con el dúo. Poco tiempo después, ella abandonó su grupo e ingresó en Smashing Pumpkins. El 10 de agosto de 1988 realizaron la primera presentación como trío (Corgan, Iha, Wretzky y una caja de ritmos) en el club Avalon de Chicago.

El baterista de jazz Jimmy Chamberlin ingresó en el grupo después de que Joe Shanahan, dueño del Cabaret Metro, aceptase añadir al grupo en el cartel de Rock Against Depression junto a October's Child y Love and Addiction, bajo la condición de reemplazar la caja de ritmos por un baterista. La adición de Chamberlin fue inicialmente un problema, puesto que Chamberlin no conocía nada sobre rock alternativo contemporáneo. De esta manera, el 5 de octubre de 1988 corresponde al primer recital con formación completa.

Durante 1989, el grupo grabó una serie de casetes demo, los cuales fueron compilados en 1995 en un bootleg llamado Early 1989 Demos. The Smashing Pumpkins lanzó su primera grabación, una edición limitada de un sencillo llamado I Am One, editado en 1990 por la discográfica Limited Potential de Chicago. Después de vender todas las copias, lanzaron el sencillo Tristessa, editado 1990 por la discográfica Sub Pop, después de que el grupo firmara un contrato con Virgin Records.

Para la grabación del álbum debút de The Smashing Pumpkins, Virgin Records contrató al entonces productor de Sonic Youth y Nirvana, Butch Vig. Juntos grabaron en 1991 el álbum Gish, en el estudio Smart Studios de Madison, Wisconsin, propiedad de Vig. El álbum fue lanzado el 28 de mayo de 1991, por medio de Caroline Records, una subsidiaria de Virgin Records. Para ganar la consistencia que deseaba, Corgan prefirió grabar todos los instrumentos, excepto la batería, lo que motivó un ambiente de tensión entre los miembros del grupo. Gish se convirtió un éxito de menor importancia, opacado por el éxito de Nevermind de Nirvana. El grupo promocionó el álbum con una gira, donde abrieron presentaciones de grupos como Red Hot Chili Peppers, Jane's Addiction y Guns N' Roses. Durante la gira, Iha y Wretzky se separaron, Chamberlin se volvió adicto a los narcóticos y al alcohol, y Corgan entró en un profundo estado de depresión, que lo llevó a escribir canciones para el siguiente álbum en el estacionamiento donde entonces alojaba.

El 30 de julio de 1992, la discográfica Epic Soundtrax lanzó la banda sonora de la película acerca del movimiento grunge de Seattle, llamada Singles (lanzada el 18 de septiembre de 1992), donde el grupo aportó con la canción "Drown".

El grupo se mudó temporalmente a Marietta, Georgia, entre diciembre de 1992 y marzo de 1993, para trabajar de manera intensiva y sin distracciones en las grabaciones del que sería su nuevo álbum, en los estudios Triclops Sound Studios en Atlanta, Georgia, bajo la producción de Butch Vig y Billy Corgan. Finalmente, el 27 de julio de 1993 aparece el segundo álbum, Siamese Dream, que debutó en el décimo lugar del ranking Billboard, y que vendió cuatro millones de copias, sólo en Estados Unidos. Los videos musicales promocionales de Today y Disarm tuvieron una fuerte rotación en la cadena MTV.

El 4 de octubre de 1994, Virgin Records lanzó una compilación de lados B del disco Siamese Dream, bajo el nombre de Pisces Iscariot. Este disco fue producido por Kerry Brown, Billy Corgan, Dale Buffin Griffin, James Iha, Butch Vig y Ted de Bono.

Aprovechando la oportunidad, también fue lanzado un casete VHS titulado Vieuphoria, que incluyó material en vivo, entre otros. Una versión en CD de Vieuphoria, titulada Earphoria fue lanzada de manera promocional en las estaciones de radio.

Tras una extensa gira (con el motivo de poder costear las grabaciones), donde se incluyeron las presentaciones en la gira de Lollapalooza de 1994 y el Reading Festival de 1995, el grupo optó por tomar una pausa para componer el siguiente álbum. Corgan trabajó de manera continua durante el año y escribió, de acuerdo a declaraciones y entrevistas, cerca de 56 canciones para el siguiente álbum. El grupo volvió a los estudios de grabación junto a los productores Alan Moulder y Flood (Mark Ellis) para trabajar en lo que Corgan describió como "The Wall de los años 1990", en comparación con el afamado álbum doble conceptual de Pink Floyd.

El 24 de octubre de 1995 fue lanzado Mellon Collie and the Infinite Sadness, un álbum doble de veintiocho canciones (la versión LP incluía dos canciones adicionales). El álbum debutó en el primer lugar del ranking Billboard de octubre de 1995, llegando a vender dieciséis millones de copias en el mundo.

Iniciaron una gira promocional alrededor del mundo, denominada Mellon Collie and the Infinite Sadness Tour.

El 11 de mayo de 1996, durante una presentación en el teatro Point de Dublín, en Irlanda, ocurrió una tragedia, cuando durante la interpretación de una enérgica versión de "Bullet with Butterfly Wings", una adolescente de 17 años llamada Bernadette O'Brien fue aplastada por la multitud, sufriendo una serie de heridas internas (las cuales finalmente le ocasionaron la muerte). Rápidamente el concierto fue finalizado, y la presentación de la noche siguiente fue cancelada, en respeto a la joven.

El 19 de mayo de 1996 salió al aire el vigésimo cuarto episodio de la séptima temporada de Los Simpson, titulado Homerpalooza. En este episodio, el grupo fue una de las estrellas invitadas (junto con Peter Frampton, Cypress Hill y Sonic Youth). Para ello, los ejecutivos de la serie se contactaron con el representante del grupo, finalmente aceptando.

El 12 de julio de 1996, el grupo se vio envuelto en otra polémica cuando Jonathan Melvoin, tecladista de la gira, y Jimmy Chamberlin sufrieron una sobredósis de heroína (Red rum) y alcohol en un hotel de Nueva York. Melvoin falleció, y Chamberlin fue arrestado por posesión de drogas. Pocos días después, el grupo emitió una declaración pública declarando la expulsión de Chamberlin, como resultado del incidente. El grupo finalizó la gira con otro tecladista y otro baterista, lo cual en una retrospección Corgan definió como la peor decisión que el grupo ha tomado, dañando a los integrantes y a la reputación del grupo.

El 26 de noviembre de 1996 se publicó The Aeroplane Flies High, una caja compilatoria de singles, los cuales incluían lados B adicionales que fueron descartados del álbum Mellon Collie and the Infinite Sadness. Para 1998 se incluyó una versión de los Smashing Pumpkins de la canción Never Let Me Down Again original de Depeche Mode en el disco For the Masses, álbum tributo a esa banda inglesa.

Tras una época de experimentación en proyectos solitarios, el 2 de junio de 1998 se publicó Adore, disco de poca aceptación entre la crítica.

En 1999, Jimmy Chamberlin se reintegró al grupo, tras rehabilitarse de su adicción a las drogas. Pero nuevamente el cuarteto se rompe, ya que D'arcy abandonó el grupo al finalizar las grabaciones del álbum en proceso, en septiembre del mismo año, bajo motivos no aclarados por la agrupación. La bajista de Hole, Melissa Auf der Maur, fue invitada a participar en la gira promocional Sacred and Profane. Adicionalmente ella apareció en los videos musicales de los sencillos promocionales del álbum.

El 29 de febrero de 2000 se publicó MACHINA/The Machines of God. El disco sale a la venta con excelentes críticas, más accesible que su antecesor, y entra en los Billboard en el lugar nº3. Al poco tiempo se desmorona en las listas, vendiendo menos que Adore.

El 23 de mayo de 2000, en una entrevista en vivo en la radio KROQ (de Los Ángeles), Billy Corgan anunció la decisión del grupo de disolverse al final del año, añadiendo para ello fechas adicionales en la gira que realizaban en esos momentos.

En septiembre de 2000 se lanzó MACHINA II/The Friends & Enemies of Modern Music, el último álbum grabado por el grupo y que correspondería a la segunda parte del disco previo. Solamente fueron repartidas veinticinco copias entre los amigos del grupo, con el permiso de distribuir libremente el contenido en internet. El álbum contenía 1 LP y 3 EP, grabados por Constantinople Records, una discográfica creada por Corgan. La decisión de grabar el álbum de manera independiente y de distribuir el material por internet radicó en la negativa de Virgin Records de publicar un álbum doble (idea de Corgan), ante las bajas ventas de los últimos dos álbumes.

El 2 de diciembre de 2000, The Smashing Pumpkins realizó su último concierto en Cabaret Metro, el mismo local donde comenzó su carrera (con la alineación completa) doce años atrás. Para la ocasión tocó Melissa Auf der Maur, en reemplazo de D'arcy quien no quiso participar. El mismo día además, el grupo lanzó su último sencillo: Untitled. Las cuatro horas de concierto fueron registradas en video (tres actos principales y cuatro repeticiones) para un posterior lanzamiento en DVD

El 20 de noviembre de 2001 fue lanzada una compilación de grandes éxitos, llamada Rotten Apples. Junto con la versión simple del álbum, se lanzó una edición doble (que fue una edición limitada), la cual incluyó una recopilación de lados B y rarezas, denominada Judas 0. Como acompañamiento, se lanzó un DVD llamado Greatest Hits Video Collection 1991-2000 que compiló todos los videos musicales promocionales del grupo, desde Gish hasta MACHINA/The Machines of God, junto con material previamente no publicado^[6].

El 26 de noviembre de 2002 se lanzó de manera conjunta el álbum compilatorio Earphoria (que antes había sido editado de manera promocional) y el DVD Vieuphoria (antes editado en VHS).

Un álbum compilatorio, denominado Rarities and B-Sides, fue lanzado por medio de varias tiendas de música en línea, el 5 de abril de 2005. Un total de 114 canciones fueron puestas a la venta en servicio digitales de este tipo, como iTunes Music Store, entre otros.

El 21 de junio de 2005, con motivo del lanzamiento oficial de TheFutureEmbrace, Billy Corgan publicó un anuncio de una página en el periódico Chicago Tribune, anunciando entre otras cosas, sus deseos de volver a reunir a la banda. "Desde hace un año," Corgan escribió, "estoy rondando un secreto, un secreto que he elegido guardar. Pero ahora quiero que sean los primeros en saber que tengo planes de renovar y resucitar a los Smashing Pumpkins. Quiero que vuelva mi banda, mis canciones y mis sueños."

El 20 de abril de 2006 se publicó un anuncio en el sitio web oficial que confirmaba la reunión del grupo y los planes de grabar un nuevo álbum en verano (en el hemisferio norte). A la fecha, los únicos miembros confirmados en la reunión son Billy Corgan y Jimmy Chamberlin.